Situé non loin du tracé de l’ancienne route romaine reliant Genève à Lausanne, le territoire lacustre de la commune a peut-être été occupé dès l’époque néolithique. Par la suite, le lieu est occupé par les Romains (Un sol en mortier et des briques concassées ont été retrouvés sous les maisons de maître de «La Coudira» en atteste la construction d’une villa gallo-romaine à cet emplacement) puis par les Burgondes.

 

La première mention de Pregny date du XIIème siècle bien que le Moyen Âge y ait laissé quelques traces, comme les voies dites historiques, les douves de l'île Calvin et les fondements des châteaux de Tournay et de Penthes.

Au Moyen Âge, le territoire de Pregny dépendait alors de la seigneurie de Tournay, dépendant directement de la seigneurie de Gex et des comtes de Genève. Dès lors, Pregny suivit l'histoire territoriale du pays de Gex qui eut de nombreuses appartenances au fil des années : En 1353, le comte Amédée VI de Savoie réunit le territoire de Pregny à son Comté de Savoie qui deviendra, en 1416, le Duché de Savoie. À une échelle plus locale, Pregny était, à la fin du XIIIème siècle, le fief de la famille d’Anières (ou d'Aguières), puis, par alliance un siècle plus tard, de celle des Genthod à qui appartenait le château de Tournay et l’ancienne maison forte « Tour aux moines ». En 1536, Pregny est occupé par les troupes bernoises et genevoises qui y introduisirent la Réforme. En 1567, par le traité de Lausanne du 30 octobre 1564, les Bernois, préférant s'assurer le Pays de Vaud, rendent le Pays de Gex, ainsi que Pregny, au Duché de Savoie. Cependant, le duc Charles III de Savoie était connu comme étant un fervent catholique et un anti-protestants, les pasteurs de ces territoires demandent alors au duc de laisser le culte protestant dans ces villages. Le duc accède finalement à cette demande. Pregny occupait alors une position stratégique aux portes du territoire de la République de Genève, dont l’actuel chemin de l’Impératrice marquait les limites. Deux autres bâtisses fortifiées rappellent alors cette démarcation : le château de « Pregny-La-Tour » et la maison forte de Penthaz. Les rives de Pregny étaient également connues pour ses carrières de molasse sous-lacustre de la Petite Pierrière qui ont été exploitées de la fin du Moyen Âge jusqu’au XVIIIème siècle.

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En 1590, la République de Genève envahit et administre le Pays de Gex, et donc Pregny. Lors de ces incursions, les troupes genevoises détruisirent de nombreuses maisons fortes savoyardes tel que le château de Tournay. Huit ans plus tard, un changement important s’effectua alors dans le pays voisin (la France) : le 13 avril 1598, par l’édit de Nantes, Henri IV étendit et confirma les droits et sûretés consentis aux huguenots par des édits et traités antérieurs.

Après la guerre franco-savoyarde, plusieurs modifications politiques, importantes pour le pays de Gex, se préparaient entre les cours de France et de Savoie. Genève, se voyant sur le point d’être privée de ce territoire qu’elle avait conquis et administré, entama auprès de Henri IV des négociations pour être maintenue en possession. Cependant, Henri IV finit par s’entendre avec son adversaire le duc Charles-Emmanuel de Savoie, et signa à Lyon, le 17 janvier 1601, un traité par lequel il recevait toute la contrée sur la rive droite du Rhône, s’étendant de Genève à Lyon (c’est-à-dire la Bresse, le Bugey, le Valromey et le pays de Gex et « à condition qu’il ne pourrait être détaché sous aucun prétexte ». Cette clause était destinée à couper court à toute réclamation éventuelle des Genevois). Pregny appartient donc depuis au Royaume de France. Mais la question religieuse de la région fut la cause de graves difficultés par la suite. Les habitants demandèrent, dès lors, à Henri IV de maintenir le protestantisme dans le pays de Gex; ce à quoi le roi répondit positivement mais en exigeant que la « liberté de conscience » règne. De ce fait, un grand nombre de prêtres catholiques en profitèrent pour entrer sur le territoire du pays de Gex. François de Sales, évêque de Genève, chercha à déposséder les protestants de tous leurs biens qui, avant la Réforme, avaient appartenu à l’Église romaine et à les faire adjuger au clergé catholique. C’est ainsi qu’il demanda à reprendre en possession tous les temples du bailliage. À la mort d’Henri IV en 1610, la réaction catholique devint plus forte à la cour de France et la seigneurie de Genève ne pouvait plus faire parvenir ses réclamations jusqu’à l’autorité supérieure.

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En 1611, l’édit de Nantes est mis en vigueur dans le pays de Gex. Les deux commissaires tranchèrent toutes les questions en litige de manière équitable. Une ordonnance est alors rédigée le 12 décembre 1611 stipulant que « la dépossession des temples, cimetières et pensions ne serait exécutoire que lorsque le roi aurait pourvu les réformés de fonds équivalents aux biens qui leur seraient enlevés ». Cependant, François de Sales ayant influencé en sa faveur la reine régente et les membres du Conseil, un arrêt royal vint prescrire l’exécution de l’édit. En vertu de cet arrêt, tous les bénéfices ecclésiastiques devaient être restitués au clergé romain, ainsi que les églises. Deux nouveaux commissaires, Benigne Milletot, conseiller au parlement de Dijon, et Pierre de Brosses, seigneur de Tournay, furent chargés de présider à l’exécution de l’arrêt. Le 16 juillet 1612 et les jours suivants, de Brosses et Milletot entreprirent une visite des paroisses du bailliage. Les protestants construisirent des temples destinés à remplacer les églises qu’ils avaient dû restituer au clergé romain. Ils parvinrent à en rebâtir dans une vingtaine de villages. Le 15 avril 1661, le roi Louis XIV décida d’interdire l’exercice du culte réformé dans tout le bailliage du pays de Gex. D’après un arrêt de Louis XIV du 23 août 1662, les temples protestants du pays de Gex devaient être démolis. Les destructions sont supervisées par Jean d'Arenthon d'Alex, successeur de François de Sales. La chapelle de Pregny, avec dix-neuf autres, furent donc détruites. Entre 1684 et 1685, Jean d'Arenthon d'Alex décida de reconstruire une église catholique à Pregny. De plus, par la révocation de l'édit de Nantes et à la création de l'édit de Fontainebleau le 18 octobre 1685, de nombreux protestants vivant à Pregny quittèrent le territoire pour s'installer à Genève et dans le Pays de Vaud. De ce fait, Pregny redevient catholique à cette date.

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Dès le XVIIIème siècle, plusieurs le territoire vit l’érection ou la transformation de bâtisses cossues dans un style classique, tel que le château de « Pregny-La-Tour » devenu le château de l'Impératrice, la maison forte de Penthaz devenue le château de Penthes, la construction des maisons de maître de « La Coudira » ou encore du château du Reposoir.

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Lors de la révolution de 1789, les habitants du pays de Gex se rallièrent au nouveau régime. L'Assemblée nationale constituante décrète, le 12 novembre 1789, la constitution des municipalités et, le 29 décembre 1789, la convocation des assemblée des citoyens actifs pour la composition des municipalités. Le 14 février 1790, à la suite de la demande du curé Romain Vulliet, 20 citoyens actifs se sont assemblés dans l'église de Pregny et proclament ensemble la constitution de la municipalité de Pregny. De plus, l'Assemblée nationale constituante décrète, le 15 janvier 1790, la suppression des anciennes provinces pour les remplacer par des départements; le pays de Gex est alors attribué à celui de l'Ain le 4 mars 1790.

Pregny suivra ensuite un autre changement de régime le 21 septembre 1792 : la Première République française. Par la loi du 25 août 1798, Pregny fait maintenant partie du département du Léman. Le coup d'État du 18 Brumaire de Napoléon Ier, le 9 novembre 1799, met fin à la première république et instaure le régime de Consulat. Le 18 mai 1804, Napoléon Bonaparte proclame le Premier Empire français et se sacre empereur le 2 décembre. Finalement en 1813, Pregny revient dans le département de l'Ain.

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Menant ses campagnes d'occupations européenne depuis 1813, Napoléon Ier perd la Campagne de France et abdique 4 avril 1814. Dès cette date, le pays connait une restauration de la monarchie. À Pregny, le territoire est occupé par les troupes autrichiennes déjà depuis le 19 février 1814 et ne partiront qu'à partir du 17 mai. Le 20 mars 1815, Napoléon Ier reprend le pouvoir et proclame l'Empire français des Cent-Jours où il se lance dans la Campagne de Belgique et essuie une défaite lors de la bataille de Waterloo. Le pays connait alors une seconde Restauration de la monarchie le 8 juillet 1815.

 

Parallèlement, se tient le congrès de Vienne, réunissant les pays vainqueurs de Napoléon Ier ainsi que les autres États européens pour rédiger et signer les conditions de la paix, et déterminer les futures frontières européennes. Lors de cette conférence, il est décidé que Genève redevient indépendante et que son territoire sera agrandi. Au même moment, des négociations entre Genève et la Confédération Suisse sont en cours pour un rattachement à cette dernière. Par la signature du second traité de Paris le 20 novembre 1815, Pregny et cinq autres communes gessiennes sont cédées à la Confédération Suisse (à savoir : Collex-Bossy (comprenant également le territoire de l'actuelle commune de Bellevue), Le Grand-Saconnex, Meyrin, Vernier et Versoix). Le 4 juillet 1816, les autorités françaises remettent officiellement les dites communes à la Suisse. La remise officielle de ces communes par la Confédération suisse à la République et Canton de Genève a lieu le 10 octobre 1816 à Meyrin en présence du commissaire fédéral Horace-Louis Micheli, du conseiller d’État Charles Richard Tronchin, des maires et curés des six communes (pour Pregny, le maire était Marc-François Vuaillet (fils) et le curé M. Baud). Dès lors, plusieurs grandes familles genevoises vinrent s'installer à Pregny en y construisant châteaux et maisons de maître (château de Pregny, la maison de maître « Les Ormeaux », la maison de maître « La Petite Pierrière », etc.).

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Au sein du canton de Genève, la commune se développe peu à peu. Un premier bâtiment abritant l'école et la mairie est construit à Pregny en 1835. Le 18 juin 1858, est mise en service la première voie ferrée passant dans la commune.

Entre 1873 et 1897, le Kulturkampf sévit à Pregny. Le gouvernement genevois décide d'organiser le culte catholique supervisé, non pas par le pape, mais par l'État. En même temps, on constitua une Église catholique d’État, dite « Église vieille catholique » (aussi appelée « Église catholique nationale »). Cette loi gouvernementale oblige les curés catholiques romains, salariés par l’État, à prêter serment d’allégeance aux lois de la République, et déclare les églises propriétés communales (avec création de conseils de paroisse). Les églises des curés ayant refusé de prêter serment sont confiées à l’Église catholique nationale; À Pregny, le Conseil municipal, étant propriétaire du bâtiment, décide que l'église continuera à être affectée au culte catholique romain. Le 17 août 1875, Jean Bertrand, membre du Conseil de paroisse, s’est présenté à la mairie pour réclamer les clefs de l’église. Il lui a été répondu par un refus formel. Le 18 août 1875, le secrétaire du Département de l’Intérieur, le commissaire de police et M. Bertrand, se sont présentés auprès du maire de l’époque, Jean-Marie Panissod, pour réclamer les clefs de l’église au nom du Conseil d’État genevois. Sur ce nouveau refus, les serrures de l’édifice sont changées par la police et, le 24 août 1875, M. Panissod est révoqué de ses fonctions de maire par le Conseil d’État genevois et le bâtiment de l’église est attribué au culte catholique national. Le Conseil municipal déposa donc un recours au Tribunal fédéral contre violation de la propriété privée. En 1876, le Tribunal fédéral rejeta le recours et se prononcera en faveur du Conseil d’État genevois. Les habitants de Pregny, refusant d'utiliser l'édifice par fidélité à leur commune, célèbrent l'office catholique romain dans la grange de Michel Deville, devenu maire entre-temps. L'église sera, par la suite, définitivement fermée pour rouvrir finalement en 1897.

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Le 28 novembre 1924, la commune adopte officiellement un blason et un drapeau communal et en 1926, la commune reçoit sa première installation électrique.

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En 1935, les frontières communales Sud-Ouest entre Pregny et Genève sont modifiées à la suite d'un échange de deux propriétés entre les deux communes (la maison de maître Le Bocage et la maison de maître Le Petit-Morillon.).

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Dans les années 1920 et 1930, à Chambésy, de nombreux terrains sont achetés par les citadins afin d'y créer des jardins familiaux et de plaisances. Par la suite, le phénomène de l'exode urbain prendra de l'ampleur : les citadins, propriétaires des terrains, décident de venir s'y installer définitivement ce qui amena, entre 1940 et 1960, à la première vague de grandes constructions de la commune. Les terrains agricoles et jardins familiaux se transforment alors en terrains de villas. En raison de cette augmentation démographique, la localité de Chambésy se voit alors plus peuplée que celle de Pregny; de ce fait, le maire de l'époque, Raymond Perrot, décida de changer le nom officiel de la commune; dès le 1er janvier 1952, la commune s'appelle officiellement : Pregny-Chambésy. De plus, l'école de Pregny devenant trop petite, une salle communale annexée de deux salles de classes (école de la Fontaine) est construite en 1957.

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Le 1er novembre 1952, une première ligne d'autobus passe dans la commune (le parcours de la ligne d'autobus était : Genève-Chambésy-Collex-Bossy).

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En 1969, les frontières communales Nord et Nord-Est avec Bellevue sont modifiées à la suite de la construction de l’Autoroute A1. Le 27 mai 1978, un centre sportif et de loisirs est inauguré.

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Au vu de sa proximité avec l'aéroport, le quartier des organisations internationales et la ville de Genève, la commune est un lieu très prisé de la rive droite. Ainsi, une deuxième vague de grandes constructions se fait alors voir entre 1979 et 1982. Une centaine de nouvelles villas sont alors construite. Une deuxième école (école de Valérie) est alors construite en 1984 fermant définitivement celle de Pregny et, en 2003, l'école de la fontaine est détruite pour en reconstruire une plus grande.

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En 1980, la frontière communale, au niveau de l'esplanade du Vengeron, avec Bellevue sont fixées. La même année, c'est une modification de la frontière avec Genève qui est modifiée à la suite du réaménagement de l'accès l'avenue d'Appia.

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Entre 1991 et 2000, la commune entre dans sa troisième vague de grandes constructions mise traduit par de la densification et des modifications des régimes de zones.

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Actuellement, Pregny-Chambésy entre dans sa quatrième vague de grandes constructions. Ayant un territoire assez exigu, la construction se fait par la densification au détriment des villas et des maisons de maître.